Des poissons transportés par des oiseaux ?

Les déplacements naturels de la flore et de la faune

Les activités humaines ont considérablement accéléré la dispersion de nombreuses espèces floristiques et faunistiques sur la planète depuis le début des grandes explorations du 15^ième siècle et encore plus depuis quelques décennies, conduisant au bilan actuel des invasions biologiques. Des questions continuent cependant à se poser sur certains aspects “naturels” de cette dispersion qui se réalise nécessairement dans un cadre de barrières successives d’ordre géographique, écologique ou environnemental (voir figure ci-dessous).

En faisant abstraction de toutes les possibilités d’interventions humaines (ou anthropochorie), les “agents de dispersion” naturels peuvent être le vent (ou anémochorie) pouvant entraîner, par exemple, des graines des plantes et certains animaux légers, lors de violentes tempêtes pouvant transporter ces propagules ou ces individus sur ces centaines de kilomètres, et l’eau (hydrochorie), dans les océans, les cours d’eau et les plans d’eau, où ces déplacements soient quelquefois très lents mais où les propagules et individus transportés peuvent survivre durant de longues périodes.

Certaines catastrophes naturelles peuvent également participer à cette dispersion planétaire. C’est le cas maintenant mieux connu des tsunamis : celui de mars 2011 au Japon a par exemple occasionné des déplacements de diverses espèces marines sur des radeaux de déchets observés jusqu’au continent américain, sur les côtes de l’Oregon et de la Californie (Carlton et al., 2017).

Enfin, de très nombreux animaux sont également des agents très efficaces de cette dispersion naturelle (zoochorie). Ils peuvent transporter des propagules ou des individus d’autres espèces, soient en tant que passagers clandestins accrochés à leur corps (épizoochorie), soit après ingestion (endozoochorie) et rejet ultérieur dans leurs excréments. Certaines espèces ont même obligatoirement besoin des animaux pour pouvoir germer, comme c’est le cas pour la graine de baobab dont le cycle nécessite qu’elle passe préalablement par l’estomac d’un éléphant pour pouvoir germer.

Pour terminer sur ce point, rappelons que quel que soit l’agent ou la modalité de dispersion, la survie ultérieure de la propagule ou de l’individu transporté ne peut être assurée que si l’aboutissement de ce transport lui permet d’accéder à un biotope favorable et après une durée de voyage supportable. Notons aussi que le développement d’une population viable dans un nouveau biotope ne peut être assuré que lorsque des propagules ou des individus reproducteurs y arrivent en nombre suffisant et durant une période assez courte pour assurer le succès de cette reproduction (il faut bien que les reproducteurs se rencontrent), et le développement de cette population.

Contrairement à la dispersion anthropique volontaire, le succès de cette dispersion naturelle est donc très loin d’être certain et immédiat mais la nature est moins pressée que l’espèce humaine et la multiplicité des transports au fil du temps explique probablement que même des milieux isolés puissent progressivement être colonisés par des plantes et des animaux venant d’ailleurs.

Toutes les espèces n’ont pas les mêmes potentialités de dispersions

Selon la nature et les caractéristiques de leur milieu de vie et les connexions avec d’autres biotopes similaires, certaines espèces peuvent être transportées sur de longues distances et s’installent alors sur de vastes territoires. D’autres, inféodées à des écosystèmes isolés, sans connexion avec l’extérieur, peuvent au contraire rester sous contrainte environnementale très localisée. C’est évidemment le cas des iles, milieux terrestres isolés par les eaux, mais aussi celui des plans d’eau isolés en milieu terrestre où les communautés de flore et certaines communautés de faune ne possédant aucun stade aérien, tels que algues, phanérogames, mollusques, amphibiens ou poissons, se trouvent donc avec de très faibles possibilités de dispersion à partir de ces milieux très fermés.

Dans ces conditions, d’autres animaux capables de déplacements hors du milieu aquatique (oiseaux et mammifères, notamment) et fréquentant ces écosystèmes, peuvent y jouer un important rôle de transporteurs.

Diverses recherches menées depuis plusieurs décennies sur leurs possibilités de disperser des plantes, en particulier par endozoochorie, ont montré les capacités de survie de graines et de propagules de nombreuses espèces de plantes après ingestion, en particulier, par diverses espèces d’oiseaux. Ces recherches ont fait l’objet de synthèses dans des ouvrages déjà anciens tels que ceux de Sculthorpe (1967), Van der Pijl (1969), Mitchell et al. (1974) ou Hutchinson (1975) mais se poursuivent toujours et portent surtout sur les oiseaux d’eau et leurs consommations de graines et de propagules (voir par exemple Kleyheeg et al., 2017 ou Lovas-Kiss et al., 2018), voire d’individus de plantes de petites dimensions comme Wolffia columbiana, une lentille d’eau (Silva et al., 2018).

D’autres recherches ou observations ont été menées sur les possibilités de transport d’animaux par endozoochorie, portant en particulier sur les insectes (voir par exemple Green & Sánchez, 2006, à propos de diptères chironomidés ou Laux & Kolsch, 2014, pour un coléoptère).

Et les poissons dans tout ça ?

Dans ce domaine, les poissons, organismes mondialement concernés par divers usages humains de consommation (aquariophilie, pêche de loisir) et de production (pêche professionnelle, aquaculture), sont un cas particulier qui peut être envisagé à partir d’une question apparemment simple : comment peuvent-ils se retrouver dans des milieux aquatiques isolés sans, à priori, interventions humaines ?

Le transport de poissons vivants capturés par des oiseaux pêcheurs, tout comme le transport d’œufs de poissons sur le plumage ou les pattes des oiseaux, ont fait l’objet d’hypothèses qui, à notre connaissance, n’ont encore pu être vérifiées.

Hirsch et al. (2018) ont réalisé une analyse des informations et des connaissances disponibles sur la dispersion des œufs de poissons par les oiseaux aquatiques. Elle a comporté des bilans portant sur la littérature scientifique, les contenus de forums et blogs en ligne sur ces questions et sur les réponses obtenues à partir d’un questionnaire distribué aux participants d’un colloque de 2016 sur la gestion des espèces envahissantes qui rassemblait des représentants de parties-prenantes et des décideurs. Leur analyse montre un net décalage entre les croyances et les faits scientifiques : alors qu’une explication courante dans les blogs, les forums en ligne et chez les experts était que la dispersion passive des œufs de poisson pouvait se faire par zoochorie, principalement par les oiseaux aquatiques, quasiment aucune donnée scientifique n’était disponible sur cette dispersion.

Cette situation est en cours d’évolution : les possibilités de transport des œufs après ingestion ont commencé à être examinées et quelques résultats très récents sont maintenant disponibles.

Des œufs survivants

• Killi et cygnes (Silva et al., 2019)

Cette expérimentation a pu démontrer que des œufs de killi pouvaient survivre après le passage dans l’intestin de cygnes coscoroba.

Oiseau de la famille des Anatidés, le Coscoroba blanc (Coscoroba coscoroba) est présent dans les plans d’eau douce du sud de l’Amérique du Sud. Les “killifish” ou killi[1] sont des petits poissons Cyprinodontes ovipares annuels présents en eaux douces ou saumâtres dans des milieux qui peuvent être temporaires, plusieurs espèces sont regroupées dans cette appellation vernaculaire propre aux aquariophiles. Ils possèdent des œufs pouvant entrer en diapause (avec une diminution de l’activité métabolique) pour résister à la sécheresse grâce à leur chorion (enveloppe externe de l’œuf) leur permettant de survivre à l’anoxie, l’hypersalinité ou à la dessiccation. De nombreuses espèces de ces petits poissons très colorés et très adaptés à l’élevage en aquarium font l’objet d’un grand intérêt des aquariophiles (voir par exemple le site du Killi Club de France).

Lors de recherches menées dans le sud du Brésil sur l’endozoochorie des plantes et des invertébrés du cygne coscoroba, et à la suite d’une observation dans des excréments frais d’un œuf apparemment intact d’un killi, les auteurs ont expérimentalement testé si des œufs de ces espèces de poissons pouvaient survivre au passage à travers les intestins du cygne.

Méthode

Pour ce faire, ils ont utilisé au total 650 œufs en diapause de deux espèces annuelles de killi d’élevage (Austrolebias minuano et Cynopoecilus fulgens) en les mélangeant aux rations de nourriture à base de maïs fournies à trois cygnes coscoroba captifs dans un parc zoologique de l’état de Rio Grande do Sul (sud du Brésil). Ils ont ensuite collecté les excréments des oiseaux et analysé leur contenu.

Résultats

Ils ont ainsi récupéré cinq œufs de killi viables. Le protocole de collecte des excréments leur a permis d’évaluer la durée de passage des œufs dans l’organisme des cygnes : deux seraient restés pendant au moins 30 h dans l’intestin. Un développement embryonnaire a été observé dans trois des cinq œufs récupérés et l’un d’eux a éclos après un développement de 49 jours.

Les deux autres sont morts au cours de la première semaine d’incubation d’une infection fongique que les auteurs n’attribuent pas nécessairement à l’ingestion par l’oiseau car la mortalité des œufs due à ce type d’infection est courante en laboratoire.

Commentaires

Ils notent que la faible proportion d’œufs de poissons viables détectés dans les excréments était similaire aux taux de survie décrits pour d’autres propagules aquatiques ingérées par des oiseaux (Laux & Kolsch 2014). Rappelant que le chorion épais des œufs en période de diapause de ces poissons en assure une importante protection, ils en concluent cependant que leurs résultats fournissent des preuves d’endozoochorie pour deux espèces de poissons, montrant des possibilités que d’autres espèces de poissons puissent également se disperser de cette manière. Même avec de très faibles probabilités de succès, cette endozoochorie pourrait être importante sur les échelles de temps écologiques et expliquer les observations surprenantes de poissons dans des plans d’eau isolés.

• Carpes et colverts (Lovas-Kiss Á. et al., 2020)

Cette autre expérimentation récente a porté sur la survie d’œufs de deux cyprinidés, la Carpe commune (Cyprinus carpio) et le Carassin argenté (Carassius gibelio) après ingestion par des canards colverts.

Dans la présentation de leurs travaux, les auteurs citent les résultats obtenus avec les killi par Silva et al. (2019), en signalant qu’il n’était pas très surprenant que des œufs en diapause de ces poissons, beaucoup plus résistants que la plupart des œufs des autres poissons aux agressions extérieures aient pu survivre. Leur objectif était donc de tester les possibilités d’endozoochorie avec des œufs à membrane molle, beaucoup plus répandus chez les poissons.

Méthode

Ils ont donc choisi deux espèces de poissons cyprinidés envahissants largement dispersés en eaux douces et produisant ce type d’œuf. Le rôle de vecteur potentiel d’endozoochorie est donné au Canard colvert (Anas platyrhynchos), un canard cosmopolite barboteur se nourrissant à la surface de l’eau.

Installés dans des cages individuelles avec des plateaux en plastique sous chaque cage pour recueillir leurs excréments, huit canards (quatre mâles, quatre femelles), tous âgés de 1 an et élevés dans des conditions identiques, avaient à disposition eau et nourriture.

Après insémination artificielle, les œufs des deux poissons provenant d’un institut de recherche pour la pêche et l’aquaculture hongrois ont été incubés en conditions contrôlées avant l’expérimentation. Des lots de 100 œufs ont été pesés pour chaque espèce et, dans chaque expérience, environ 500 œufs (environ 3 g) ont été donnés de force à chacun des oiseaux.

Les colverts ont été gavés avec des œufs de Carpe commune dans la première expérience et avec des œufs de Carassin argenté dans la seconde.

Les excréments collectés sur les plateaux 1, 2, 4, 6, 8, 12 et 24 h après le gavage ont été immédiatement trempés dans une eau de rivière filtrée. Leur tamisage a permis de collecter les œufs intacts contenant des embryons. Après un passage durant un quart d’heure dans une solution désinfectante pour empêcher le risque d’infection fongique durant l’incubation, les œufs ont été placés dans des aquariums équipés de pompes à air et remplis d’eau de rivière filtrée.

Pour servir de témoin, un échantillon de 50 œufs fécondés des deux espèces de poissons provenant du même lot expérimental d’œufs a été manipulé de la même manière que ceux récupérés dans les excréments des colverts.

Résultats

Huit œufs de Carpe commune (environ 0,2 % de ceux ingérés) et 10 œufs de Carassin argenté (environ 0,25 %) ont été récupérés intacts dans les excréments. A l’exception d’un œuf de Carpe commune, récupéré entre 4 h et 6 h après le gavage, tous les œufs ont été collectés dans la première heure. Tous les œufs de Carpe commune et quatre œufs de Carassin argenté présentaient des embryons viables, dont les mouvements étaient visibles à l’intérieur des œufs translucides.

Six des colverts sur les huit ont excrété au moins un œuf et les mâles plus que les femelles (15 contre 3) : voir figure ci-dessous.

Durant l’incubation, sept embryons de Carpe commune et deux embryons de Carassin argenté sont morts à la suite d’une infection fongique. Le dernier œuf de carpe commune a éclos 68 h après l’ingestion. Deux œufs de Carassin argenté ont éclos 49 h après l’ingestion.

Une infection fongique a également touché l’échantillon témoin où tous les œufs de Carpe commune sont morts et seulement 14 œufs de Carassin argenté ont éclos.

Commentaires

Les auteurs concluent que leur expérience fournit la preuve que des embryons de poissons aux œufs à chorion mou peuvent survivre au passage dans le tube digestif de vertébrés, démontrant ainsi la possibilité d’endozoochorie. Elle fournit également une possible explication sur la manière dont les poissons peuvent coloniser différents types de plans d’eau isolés.

Ils notent que 6 des 8 oiseaux de l’expérimentation ont excrété des œufs encore viables et que si dans leur expérimentation seulement 0,2 % des œufs ingérés ont survécu au passage intestinal dans les colverts, l’endozoochorie des poissons est susceptible d’être fréquente dans la nature.

En effet, des études sur l’alimentation des oiseaux ont déjà montré qu’ils se nourrissent fréquemment d’œufs de poissons dont la présence a déjà été observée dans le tube digestif de différentes espèces de canards barboteurs et plongeurs (mais aussi de goélands et d’oiseaux de rivage). Par exemple, plus de 200 œufs de poissons ont été enregistrés chez un seul colvert (Street, 1977) et certains oiseaux peuvent se nourrir de grandes quantités d’œufs lors des périodes de frai des poissons ainsi que l’ont étudié Bishop & Green (2001) à propos de la consommation du frai du hareng du Pacifique en Alaska.

Les deux poissons choisis pour cette expérimentation sont très féconds, une Carpe commune peut pondre jusqu’à 1,5 million d’œufs, un Carassin argenté, 400 000 et les estimations du nombre de canards colverts à l’échelle du globe dépassent 15 millions d’individus (Waterbird Population Estimates). Le grand nombre d’œufs présents au même endroit pendant le frai, combiné à la diversité et au nombre des oiseaux susceptibles de consommer ces œufs, pourrait donc permettre de multiplier les possibilités d’excrétion d’œufs viables dans des biotopes favorables et par conséquent d’ouvrir des opportunités d’endozoochorie.

L’infection fongique responsable de la mortalité d’une partie des embryons, y compris dans l’échantillon témoin, est une conséquence des conditions artificielles de l’expérimentation et, selon les auteurs, il est peu probable que dans des conditions naturelles ce genre d’infection puisse se manifester.

Ils indiquent que des recherches complémentaires sont nécessaires pour évaluer les caractéristiques des espèces de poissons (caractéristiques de leurs œufs et des conditions du frai) et des vecteurs aviaires (comportements alimentaires, déplacements) pouvant influencer le potentiel d’endozoochorie des poissons. Par exemple des poissons se reproduisant sur des macrophytes comme la carpe peuvent être plus susceptibles d’être dispersés par des canards barboteurs et des oiseaux aquatiques herbivores. D’autres recherches pourraient porter sur les conditions biologiques (agents pathogènes), physiques (température) et chimiques (acidité) régnant dans le tube digestif influençant l’éclosion des œufs et leur développement post-embryonnaire dans la nature.

Ils terminent par des évaluations des distances potentielles de transports des œufs ingérés, en se référant au temps passé par les œufs excrétés dans les oiseaux et aux vitesses de vol de ces oiseaux. Ce qui, dans le contexte de leur expérimentation, donnerait par exemple une plage de dispersion maximale de 60 km en fonction de la vitesse de vol des colverts pour des œufs évacués dans l’heure suivant l’ingestion. Toutefois, des travaux, comme par exemple ceux de Kleyheeg et al. (2017) sur les déplacements réguliers des colverts entre sites d’alimentation et de repos, montrent que les distances parcourues par les oiseaux sont inférieures à 10 km.

 

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Quelques remarques finales

Selon ces expérimentations, une avichorie est donc possible pour les poissons par l’intermédiaire d’oiseaux consommateurs d’œufs. Ce qui, hormis le fait de faire très légèrement progresser le débat engagé depuis longtemps sur la réalité de ce processus entre chercheurs, gestionnaires, pêcheurs et autres groupes humains intéressés, pourrait donc permettre d’admettre que le transport de poissons vivants par les oiseaux est possible. Cependant, cette possibilité n’est actuellement démontrée que dans des conditions expérimentales et ne préjuge donc pas de cette possibilité en conditions naturelles, où les conditions de développement ultérieur des œufs encore viables après leur excrétion par les oiseaux vers des alevins, puis des poissons adultes, ne sont pas nécessairement assurées.

Rappelons que, dans les conditions expérimentales de ces travaux, leurs auteurs précisent que les probabilités de succès du transport d’œufs viables semblent très faibles, avec des taux de survie de l’ordre de 0,2 %.

Toutefois le grand nombre de milieux aquatiques potentiellement concernés, en particulier les très nombreux plans d’eau récemment créés sur l’ensemble de la planète par les interventions humaines d’extractions de granulats, les productions très importantes d’œufs de poisson lors des périodes de frai, accumulées quelquefois en grandes masses au même endroit, et la grande diversité des oiseaux susceptibles de consommer ces œufs peut multiplier ces possibilités d’avichorie.

Les humains pourraient donc ne pas être les seuls “disperseurs” des poissons sur notre planète, avec cependant une indéniable différence dans la rapidité du processus : nos capacités de transports sont incommensurablement supérieures à celles des populations d’oiseaux. Et ces résultats expérimentaux ne peuvent pas nous exonérer des responsabilités que porte notre espèce dans la dispersion planétaire de diverses espèces de poissons d’eau douce aux très fortes capacités de dommages environnementaux dans les régions de leurs introductions.

 

Bibliographie

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• Carlton, J. T., Chapman, J. W., Geller, J. B., Miller, J. A., Carlton, D. A., McCuller, M. I., … & Ruiz, G. M. (2017). Tsunami-driven rafting: Transoceanic species dispersal and implications for marine biogeography. Science, 357(6358), 1402-1406.
• Green A. J., Sánchez M. I., 2006. Passive internal dispersal of insect larvae by migratory birds. Biol. Lett. 2, 55–57.
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• Lovas-Kiss Á. et al., 2018. Endozoochory of aquatic ferns and angiosperms by mallards in Central Europe. J. Ecol. 106, 1714–1723.
• Lovas-Kiss Á. et al., 2020. Experimental evidence of dispersal of invasive cyprinid eggs inside migratory waterfowl. PNAS, vol. 117, no. 27, 15397–15399
• Mitchell D. S. et al., 1974. Aquatic vegetation and its use and control. Unesco Paris, 135 p.
• Sarat E., Mazaubert E., Dutartre A., Poulet N., Soubeyran Y., 2015. Les espèces exotiques envahissantes. Connaissances pratiques et expériences de gestion. Volume 1 – Connaissances pratiques. Onema. Collection Comprendre pour agir. 252 p.
• Sculthorpe C. D., 1967. The biology of aquatic vascular plants. E. Arnold Publ. Ltd. 610 p.
• Silva G. G., et al., 2018. Whole angiosperms Wolffia columbiana disperse by gut passage through wildfowl in South America. Biology Letters 14:20180703.
• Silva G. G., et al., 2019. Killifish eggs can disperse via gut passage through waterfowl. Ecology 00(00):e02774. 10.1002/ecy.2774
• Street M., 1977. The food of mallard ducklings in a wet gravel quarry, and its relation to duckling survival. Wildfowl 28, 13.
• Van der Pijl L., 1969. Principles of dispersal in higher plants. Springer Verlag Ed. 154 p.

 

Rédaction : Alain Dutartre, expert indépendant

Relectures : Madeleine Freudenreich, Comité français de l’UICN France, Nicolas Poulet, OFB, Emmanuelle Sarat, Comité français de l’UICN

 

 

[1] Le terme « killi » est issu du vieil hollandais kil pour petit ruisseau. Ce sont les colons hollandais arrivés en Amérique du Nord qui ont donné le nom de « killi » aux petits poissons qui occupaient les petits ruisseaux. D’où le nom de killifish utilisé en anglais et killi en Europe. Ce nom a été étendu à l’ensemble des Cyprinodontes ovipares qui recouvrent plusieurs familles ou sous-familles. (Source : wikipedia : https://fr.wikipedia.org/wiki/Killi)