Aculus crassulae, quel potentiel pour cet acarien comme agent de contrôle biologique de la Crassule de Helms ?

Un programme de contrôle biologique de la Crassule de Helms débuté en 2010 en Grande Bretagne a permis d’identifier et de vérifier la spécificité comme agent de contrôle d’un acarien, Aculus crassulae, puis de procéder depuis 2018 à des lâchers de cet acarien en milieu naturel. Les suivis actuels montrent des résultats encourageants avec la survie de populations introduites. Le programme devra se poursuivre pour vérifier l’établissement de populations suffisamment denses pour un contrôle effectif de la Crassule.

La Crassule de Helms, une plante exotique envahissante particulièrement dynamique

Depuis plus d’une décennie, la dispersion de la Crassule de Helms (Crassula helmsii) se poursuit rapidement en métropole avec des colonisations touchant quelquefois des habitats de grandes dimensions et valeurs patrimoniales.

La capacité de cette petite plante aquatique originaire d’Australie et de Nouvelle Zélande à former des gazons denses en situations immergées ou émergées sur des sols humides contribue fortement à limiter les développements des autres plantes des biotopes colonisés. Ces impacts importants, identifiés par un nombre croissant de gestionnaires, avaient conduit en 2015 à la diffusion depuis le Centre de ressources d’une première alerte puis en 2017 à celle d’une synthèse des connaissances sur cette espèce et les possibilités de sa gestion.

La forte dynamique de dispersion de l’espèce en quelques décennies dans l’ouest et le sud-ouest de l’Europe avait amené en 2006, à la mise en ligne d’une première analyse de risque phytosanitaire par l’Organisation Européenne de Protection des Plantes (OEPP). Elle comportait un rapport et une note de synthèse. Une seconde analyse de risque actualisée publiée en 2019 comporte une large bibliographie démontrant l’attention particulière portée à l’espèce.

Un programme de recherche de contrôle biologique déjà bien engagé

En Grande Bretagne, l’implantation relativement ancienne (introduction au début du XXième siècle, puis observations en milieu naturel à partir de 1956) de cette plante et sa très forte dispersion depuis les années 1980 a conduit a de très importants dommages environnementaux et difficultés de gestion. L’espèce a été interdite à la vente en Angleterre et au Pays de Galles en 2014. En 2010, le Département de l’Environnement, de l’Agro-alimentaire et des affaires Rurales du Royaume-Uni (Department for Environment Food & Rural Affairs – DEFRA) a chargé le “Centre for Agricultural Bioscience International” (CABI) d’étudier le potentiel de lutte biologique contre plusieurs espèces végétales aquatiques et riveraines non indigènes, dont C. helmsii (cela a également concerné les jussies).

Dans notre synthèse de 2017 sur la Crassule, les informations disponibles à l’époque sur ces recherches du CABI nous avaient conduit à signaler que, depuis l’année précédente, une acarien parasite de la famille des Eriophyidae (Aculus sp.) était présentée comme agent de biocontrôle prioritaire pour cette espèce. Une analyse de risque phytosanitaire était alors en cours de rédaction.

 

Depuis, plusieurs notes d’informations du CABI ont fourni des indications sur les avancées de ce programme :

      Ainsi en septembre 2018, il était signalé que les tests réalisés en laboratoire avaient pu montrer que cet acarien (dont l’espèce était précisée, Aculus crassulae) était très spécifique à la Crassule de Helms et que, dans ces conditions, le programme passerait à la phase suivante, qui consiste en l’examen de son action en milieu naturel. Les résultats obtenus en laboratoire ont été présentés au DEFRA dans le cadre d’une analyse du risque phytosanitaire qui a obtenu une approbation ministérielle en juin 2018. Suite à cette approbation, des acariens ont été libérés sur un petit nombre de sites en Angleterre et au Pays de Galles pour faire l’objet de suivis et permettre une première évaluation avant de procéder à des lâchers plus importants. Les premiers résultats figurant dans cette note montraient que les acariens pouvaient survivre et développer des populations dans les conditions du Royaume-Uni.

      En janvier 2020, une deuxième note indiquait que l’acarien avait été effectivement libéré en septembre 2018 sur cinq sites, quatre en Angleterre et un au Pays de Galles. Sur ces sites, des acariens avaient été trouvés infestant des plantes à l’intérieur et à proximité des parcelles de lâcher. Les suivis menés durant l’hiver 2018/19 avaient confirmé que A. crassulae pouvait survivre aux conditions environnementales du Royaume-Uni et y développer des populations. Le nombre de plantes infestées par les acariens avait généralement augmenté au cours de l’été. La survie hivernale des acariens sur ces sites de lâcher devait être évalué au printemps 2020. De nouveaux lâchers étaient prévus au printemps et à l’été 2020 sur ces mêmes sites et sur des sites supplémentaires.

      En mars 2021, il était noté que les évaluations d’hivernage sur les sites de lâcher avaient pu avoir lieu comme prévu à l’été 2020 et que des acariens avaient été retrouvés sur trois des cinq sites de lâcher. Des lâchers sur cinq nouveaux sites en Angleterre avaient été réalisés en 2020 et d’autres étaient prévus en 2021 sur ces sites et sur de nouveaux sites. Les études sur l’hivernage confirmaient que A. crassulae pouvait survivre et se développer. Il était également indiqué que des efforts étaient nécessaires pour augmenter la densité de la population d’acariens sur les sites de lâcher pour améliorer leur établissement et, plus tard, accroître leur impact.

      Fin août 2021, le témoignage de Tasmin Alexander, jeune chercheuse nouvellement engagée dans les programmes du CABI sur la gestion de plantes exotiques envahissantes (dont la Balsamine de l’Himalaya, Impatiens glandulifera et la Renouée du Japon, Fallopia japonica), fournissait quelques indications sur les expérimentations mises en place en milieu naturel et sur un élevage sous serre (“a new 9m x 25m polytunnel“), à partir duquel des individus de C. helmsii, fortement colonisés par les acariens pouvaient être transférés dans les sites de lâchers en milieu naturel.

      En novembre 2021, il était signalé que des lâchers avaient eu lieu dans deux nouveaux sites, portant ainsi à 12 le nombre total de sites de libération en Angleterre et au Pays de Galles. Les observations confirmaient des infestations de plantes à l’intérieur et à proximité des parcelles de lâcher et une augmentation du nombre de plantes infestées au cours de l’été. La nécessité de poursuivre les efforts pour augmenter la densité des populations d’acariens dans les sites de lâcher était rappelée. Une évaluation de sites supplémentaires de lâcher était prévue durant l’hiver 2021/2022.

      Leur dernière note, éditée en février 2022, présentait un intérêt particulier car elle résumait les résultats des expérimentations menées en laboratoire sur la spécificité et l’efficacité de la consommation de C. helmsii par l’acarien Aculus crassulae. Ces résultats avaient été jugés suffisamment positifs pour que le programme de contrôle biologique débuté en 2010 puisse en 2018 passer à cette phase ultérieure de mise en place en milieu naturel. Ces résultats ont fait l’objet d’une publication disponible en ligne transcrite dans ce qui suit.

Un acarien producteur de galles

Appartenant à la famille des Eriophyidae et originaire d’Australie, Aculus crassulae est un acarien phytophage d’une taille de 80 à 500 µm. La consommation des bourgeons de la plante par cette espèce provoque la formation de galles, conduisant au symptôme du “gros bourgeon” (“big bud” symptom). En effet, les bourgeons infestés grossissent, les feuilles s’épaississent mais aucune nouvelle feuille n’est produite sur la tige. Un seul individu peut déclencher le développement de la galle, observable par un enroulement des feuilles et une coloration rose foncé. L’espèce peut consommer les formes terrestres et émergées de C. helmsii mais ne colonise pas les formes immergées.

Dans des conditions optimales, les indices des activités des acariens commencent à se développer deux à quatre jours après leur application sur les plantes et la galle est bien formée après 14 jours. Selon les observations de Sonal Varia, jusqu’à 100 acariens peuvent être présents par galle. Les galles offrent une protection contre les prédateurs et la dessiccation, et les acariens quittent la galle à maturité pour se disperser vers de nouvelles plantes. Leur cycle de vie est d’environ 14 jours aux températures optimales (Varia, 2020).

 

Expérimentations et résultats

Les expérimentations ont porté d’une part sur la spécificité de consommation de plantes par A. crassulae avec des tests d’infestation sur une quarantaine d’espèces végétales et d’autre part sur les impacts de sa consommation sur C. helmsii. Elles ont été menées en conditions contrôlées de laboratoire.

Plantes testées

La liste des plantes testées comprenait 40 espèces, dont des espèces terrestres et aquatiques appartenant à des familles de plantes de l’ordre des Saxifragales, ainsi que des espèces végétales non apparentées mais pouvant partager un habitat avec C. helmsii. (Voir cette liste “Table 1”, pages 3 et 4 de la publication). Parmi ces espèces figuraient des plantes aquatiques largement répandues telles que des myriophylles (Myriophyllum spicatum et M. aquaticum), des potamots (Potamogeton crispus, P. natans), Callitriche stagnalis, Hydrocharis morsus-ranae ou encore Typha latifolia.

Une attention particulière a été portée aux deux espèces de crassula indigènes au Royaume-Uni, Crassula aquatica et Crassula tillaea. La première est une plante aquatique rare au statut de conservation “vulnérable”, la seconde est une plante terrestre beaucoup plus répandue.

Spécificités de consommation

 Des tests de non-choix (c’est à dire en apportant des acariens à une seule plante) ont été effectués en fixant à la plante test un bourgeon mature de C. helmsii, infesté d’environ 50 acariens. Cette technique permet aux acariens de se transférer sur la nouvelle plante au fur et à mesure du dessèchement du bourgeon.
Tous les sept jours, les plantes ont été surveillées pour détecter les indices de consommation et de ponte des acariens. Le nombre d’acariens vivants par plante a été estimé par observations au stéréomicroscope et les dommages causés par les acariens ont été notés. Après 42 jours (durée suffisante pour un développement complet des acariens sur les plantes test), un lavage dans une solution de savon dilué a été réalisé pour les extraire des plantes et estimer le nombre d’individus vivants. Les tests avec chaque espèce végétale ont été répétés au moins huit fois (et jusqu’à 154 répétitions pour C. helmsii).

En fin d’expérimentation, de faibles nombres d’acariens vivants ont été trouvé sur 22 des 40 espèces végétales testées. Aucun dommage ou développement de galle n’a été enregistré sur l’ensemble de ces plantes, à l’exception de traces mineures de consommation sur plusieurs répliques de Crassula aquatica.

En revanche, chez les plants de C. helmsii, les dommages dus à la consommation ont été observés dès le premier contrôle à sept jours (coloration rose foncé et enroulement des feuilles). À la fin de l’expérience, de nombreuses et grandes galles étaient développées sur ces plants.
Neuf des 22 répliques testées de Crassula aquatica ont montré des traces de consommation jusqu’à 14 jours après l’application des acariens mais ces indices n’étaient plus évidents lors des évaluations ultérieures. De un à six œufs ont été pondus dans cinq de ces réplicats mais aucun développement ultérieur n’a eu lieu. Des acariens adultes ont été le seul stade de vie récupéré dans les plants de C. aquatica à la fin de l’expérience.

En comparaison, 14 jours après l’application des acariens, les plants de C. helmsii ont enregistré des scores de dommages atteignant 50 %. Les nombres d’acariens vivants en fin d’expérimentation sont également un indicateur important de l’efficacité du contrôle : les valeurs maximales de moyennes et écart type notées sur les plantes testées et sur C. helmsii sont respectivement de 19 ± 10, pour Aeonium arboreum, ou Artichaut des Canaries, une petite plante grasse de la famille des Crassulacées, et de 612 ± 41.

Des tests de choix (c’est-à-dire en proposant simultanément deux plantes à la consommation des acariens) ont également été réalisés avec Crassula aquatica, en tant qu’espèce très proche de C. helmsii. Dans les conditions de ces tests, aucun symptôme de dommages dus à la consommation n’a été observé et aucun œuf n’a été retrouvé sur les plants de C. aquatica. Les acariens observés sur ces plants lors des tests ne n’y sont pas installés. Crassula helmsii a montré les symptômes typiques des dommages causés par A. crassulae avec le développement de nombreuses grandes galles. Le nombre moyen (et l’écart type) d’acariens enregistrés sur C. helmsii après 42 jours était beaucoup plus élevé que sur C. aquatica avec respectivement 206 ± 59 et 13 ± 4.

Impacts de la consommation de A. crassulae sur C. helmsii

Les plants de C. helmsii ont été soumis à trois traitements : une densité élevée ou faible d’acariens et un contrôle sans acariens. La densité élevée correspondait à environ 40 acariens et la faible à environ 20. Elles ont été choisies comme des densités probables se produisant dans des conditions de terrain telles qu’observées en Australie. Chaque réplique était constituée d’une plante individuelle sans pousse secondaire ni fleur et avec un nombre standardisé de racines. Chaque traitement comprenait 10 réplicats. Comme dans les autres tests, les acariens ont été apportés sur un bourgeon infesté fixé sur le plant test. Les paramètres des plants, hauteur, nombre de paires de feuilles, nombre de nœuds, nombre de fleurs, etc., ont été mesurés 7, 21 et 44 jours après la mise en place de l’expérience.

Au 21ème jour, la hauteur des plantes différait déjà entre les traitements, avec des augmentations significativement plus faibles dans les traitements avec acariens que dans le témoin. En fin d’expérimentation, les hauteurs moyennes entre le témoin et le traitement à densité élevée étaient très différentes, respectivement de 68,9 et 32,2 mm. Une réduction significative du nombre de nouvelles paires de feuilles a été observée dans le traitement à densité élevée par rapport au traitement à faible densité et aux plantes témoins sans acariens. Il en était de même pour les nombres de nouveaux nœuds.

Le taux de croissance calculé sur la durée de l’expérimentation était également plus faible dans les plantes ayant subi le traitement de densité élevée (0,73 ± 0,06 mm/jour) que pour celles du traitement à faible densité (1,20 ± 0,1 mm/jour) et les plantes témoins (1,57 ± 0,07 mm/jour).

 

Commentaires

Selon les auteurs, les résultats de ces tests montrent que la gamme d’hôtes de A. crassulae est très restreinte et qu’il est peu probable que cet acarien présente un risque pour la flore du Royaume-Uni. Bien que pendant la durée des expérimentations des acariens aient été présents sur plusieurs espèces testées et observés à différents endroits sur ces plantes, ils ne se sont pas fixés comme ils l’ont fait sur C. helmsii. Aucun indice significatif de dommages dus à une consommation par les acariens n’a été observé, ni aucun développement de galles, à l’exception de C. aquatica, où des indices ressemblant à des galles partiellement développées ont été observés au début de certains tests. Cependant, comme ces indices ont disparu après 14 jours, il semble que C. aquatica ne soit pas un hôte approprié et qu’il est donc peu probable que la plante soit infestée en conditions naturelles.

La réduction de la croissance végétative globale de C. helmsii en présence des acariens, en particulier de la croissance de la tige primaire et des pousses secondaires suggère que A. crassulae pourrait avoir un impact significatif sur le développement des populations de la plante en milieu naturel, réduisant le nombre de propagules végétatives disponibles pour faciliter une dispersion vers de nouveaux sites non colonisés et accroître la densité des colonisations. Sur ce second point, la réduction du nombre de feuilles et leur sénescence accrue pourrait même rendre les “gazons” de C. helmsii plus “perméables” à la reprise ou à l’installation d’espèces indigènes compétitrices.

Les auteurs notent également que les impacts de l’acarien semblent provoquer une réduction de la photosynthèse des feuilles porteuses de galles mais aussi dans les feuilles proches sur la même pousse (Petanovic & Kielkiewicz, 2010) ce qui pourrait partiellement expliquer la réduction de croissance de la plante. Lors des expérimentations, l’application de la densité élevée d’acariens a eu un impact plus important et plus rapide que la faible densité mais cet impact est tout de même resté perceptible dans cette dernière condition.

La succession des notes d’information provenant du blog du CABI nous semble constituer une démonstration efficace de la complexité et de la nécessaire progressivité de mise en œuvre concrète en milieu naturel d’un tel programme de contrôle biologique. Il s’agit en fait de la dernière étape de ce type de programme, après l’ensemble des phases antérieures portant sur l’évaluation des besoins et des modalités de gestion de l’espèce à contrôler, la recherche d’agent de contrôle, menée dans le cas présent avec des partenaires australiens, et les tests de spécificité de l’agent choisi, aux résultats présentés ici. (Voir sur ce point un des dossiers déjà diffusé sur le contrôle biologique).

Les observations de terrain et les informations sur la démarche en cours ne peuvent préjuger de la réussite du programme, tant que l’établissement permanent de populations suffisamment denses d’A. crassulae dans les sites de lâchers colonisés par C. helmsii n’est pas avéré et que la dispersion de ces populations en dehors de ces sites n’est pas effectivement commencée. Il faudra donc quelque patience et espérer cette réussite, qui pourrait permettre de réduire très fortement les dommages et les coûts de gestion de cette espèce, dans un premier temps en Grande Bretagne, puis éventuellement dans les territoires proches qui jugeraient utile la mise en place d’une même démarche après une vérification de la spécificité de l’acarien dans de nouveaux environnements floristiques.

 

Rédaction : Alain Dutartre, expert indépendant

Relecture : Madeleine Freudenreich, Comité français de l’UICN

 

Références

• Knihinicki, D. K., Petanović, R., Cvrković, T., Varia, S., 2018. A new species of Aculus mite (Acari: Eriophyidae), a potential biocontrol agent for Australian swamp stonecrop, Crassula helmsii (Crassulaceae). Zootaxa 4497, 573–585 DOI: 10.11646/zootaxa.4497.4.7
• Petanovic R., Kielkiewicz M., 2010. Plant-eriophyoid mite interactions: Cellular biochemistry and metabolic responses induced in mite-injured plants. Part I. Exp. Appl. Acarol. 51 (1-3), 61–80. https://doi.org/10.1007/s10493-010-9351-2.
• Varia S., Wood S.V., Allen R.M.S., Murphy S.T. 2022 Assessment of the host-range and impact of the mite, Aculus crassulae, a potential biological control agent for Australian swamp stonecrop, Crassula helmsii. Biological Control, Volume 167, 2022, DOI: 10.1016/j.biocontrol.2022.104854.
• Varia, S., 2020. Investigations into the potential of classical biological control of the invasive aquatic weed, Crassula helmsii. PhD Thesis. University of London, UK.
• Varia, S., Wood, S., Pratt, C., Adair, R., & Murphy, S. (2019). A mitey solution to Australian swamp stonecrop. In H. L. Hinz, M. C. Bon, G. Bourdôt, M. Cristofaro, G. Desurmont, D. Kurose, H. Müller-Schärer, M. Rafter, U. Schaffner, M. Seier, R.F.H. Sforza, L. Smith, S. Stutz, S. Thomas, P. Weyl & R. Winston (Eds.), Proceedings of the XV International Symposium on Biological Control of Weeds, Engelberg, Switzerland, 26-31 August 2018 (pp. 242–243). Engelberg, Switzerland. Retrieved from https://www.ibiocontrol.org/proceedings

 

Autres articles à ce sujet sur le site du Centre de ressources EEE :

• Premiers essais de contrôle biologique des renouées asiatiques au Royaume-Uni et aux Pays-Bas (A. Dutartre, 2021)
• Biocontrôle de la Balsamine de l’Himalaya dans les îles britanniques (M. Freudenreich, 2020)
• Dossier : « Le contrôle biologique des espèces invasives » (A. Dutartre et E. Sarat, 2014)